Алеутский музей создавался в середине 1960-х годов как народный: первые сборы исторического и этнографического материала проводили старожилы сел Никольское (о. Беринга) и Преображенское (о. Медный). 1 июня 1965 г. Алеутский райисполком предоставил молодому музею первое помещение – небольшое деревянное здание, из-за крайней ветхости не сохранившееся до наших дней. Здание, в которое музей был переведен в начале 1970-х годов, построенное по американскому проекту в конце XIX века при непосредственном участии Управляющего Командорскими островами Н. А. Гребницкого, изначально служило Уездным управлением. Два первых отдела – «природы» и «дореволюционного прошлого» – встретили своих посетителей 11 июня 1965 года. Официальное открытие музея состоялось 13 июня 1965 г.

Ветхий дом не соответствовал музейным требованиям и мало подходил для показа местных достопримечательностей. Фондохранилище было крохотным и неприспособленным, а экспозиционный зал не вмещал и малой части собранных артефактов. Но местная власть уделяла особое внимание сохранению культурного наследия, и свое десятилетие музей встретил в здании бывшей администрации Алеутского района. Официальное открытие состоялось 7 ноября 1976 года.

Этот дом, в котором музей размещается и по сей день, сам по себе представляет большую историческую ценность. Изящное сооружение выглядит двухэтажным за счет средней части мансарды, может по праву считаться архитектурным символом села Никольское. Считается, что непосредственное участие в строительных работах принимал сам Управляющий островами Николай Александрович Гребницкий.

Экспозиция рассчитана на широкий круг посетителей – как российских, так и зарубежных. Все комментарии представлены как на русском, так и английском языке.

На первом этаже расположены четыре зала со следующими композициями: «Вторая Камчатская экспедиция. Зимовка на острове. Облик Витуса Беринга»; «Посещение и заселение островов в XVII–XIX веках. Русско-Американская кампания. Американская аренда пушного промысла»; «Материальная и духовная культура алеутов. Древние и современные традиции»; «Природа островов: геология, флора, фауна». «История процветания и вымирания морской коровы и стеллерового баклана». Экспозиция второго этажа посвящена XX веку: «Селения и селища», «Островное звероводство и система охраны биоресурсов», «Изучение островов». Здесь же размещаются временные экспозиции. Экскурсии проводятся на русском и английском языках.

Фонды музея насчитывают 13 831 единиц хранения, из них 10 735 единиц хранения – основной фонд. Музейное собрание состоит из материалов археологических раскопок в бухте Командор и местах бывших селищ; этнографических и декоративно-прикладных коллекций; небольшой нумизматической коллекции; биологических и геологических коллекций; фото- и видиотеки; библиотеки и архивных материалов.