Исторический музей является старейшим в системе Смоленского музея-заповедника: в 1888 году смоленским краеведом С.Д.Писаревым в здании городской Думы был открыт историко-археологический музей. С тех пор коллекции значительно расширились, музей сменил название и адрес, но по-прежнему знакомит посетителей с богатой историей Смоленщины. 

Сейчас в музее ведется большая работа по созданию постоянной экспозиции. На сегодняшний день открыты два ее первых раздела: «Древнейшая история Смоленской земли (100тыс. лет назад – нач. IX в. н.э.) и «Смоленск в составе Древнерусского государства в IX – нач.XIII вв.). 
Более 1500 предметов из археологического фонда музея включает экспозиция «Древнейшая история Смоленской земли (100тыс. лет назад – нач. IX в. н.э.)» – все это свидетельства истории Смоленщины от каменного века до раннего средневековья. Среди представленных экспонатов: кремневые орудия охоты древних людей, каменные топоры, фрагменты глиняных сосудов, бронзовые украшения и предметы культа, а также макеты, карты, реконструкции. Украшением экспозиции является подлинный сохранившийся скелет мамонта. 
Во 2-м зале постоянной экспозиции посетители могу увидеть легендарные археологические памятники Гнёздовского комплекса (IX-X вв.): не имеющая аналогов в мире корчага-амфора с древнейшей русской надписью, знаменитые франкские стальные мечи (оружие викингов-варягов), редчайшие золотые монеты – солиды византийских императоров Александра и Феофила, серебряные арабские монеты-дирхемы, бронзовые и латунные украшения, фибулы и пряжки. В экспозиции можно увидеть реконструированные антропологами облики жителей Гнездовского поселения и их аутентичные костюмы. 
В экспозиции представлены уникальные археологические памятники древнего Смоленска (XI-XIII вв.): печать одного из первых Смоленских князей Вячеслава Ярославича, каменная гробница князя Давыда Ростиславича, известные смоленские берестяные грамоты, оружие русских витязей, величественные фрески из смоленских храмов, серебряные гривны-украшения и слитки, западноевропейские монеты-денарии, орудия труда и изделия кузнеца, гончара, кожевенника, плотника, костореза, ювелира. Можно познакомиться с предметами повседневного быта древних смолян, увидеть фрагмент дома 800-летней давности, объёмные макеты древних храмов Смоленска. 
Экспозиция сопровождается богатым справочным материалом: картами, рисунками-реконструкциями, схемами, планами, пояснительными текстами, факсимильным воспроизведением древнерусских летописей и миниатюр.